Był jednym z najwybitniejszych twórców współczesnej amerykańskiej poezji. Zdobył "koronę" amerykańskich nagród książkowych: Pulitzera, National Book Award i National Book Critics Circle Award. Ashbery'ego od małego pociągała poezja: pierwszy wiersz napisał w wieku ośmiu lat - inspiracją był zimowy krajobraz okolicy, w której mieszkał. Wiersz opowiadał o walce między królikami i płatkami śniegu, a Ashbery był z niego tak dumny, że kolejnego nie napisał aż do czasu, gdy jako nastolatek został wysłany do szkoły z internatem. To wówczas jego wiersze zostały opublikowane w magazynie "Poetry" - bez jego wiedzy, wysłane przez kolegę ze szkoły, który przypisał sobie też ich autorstwo. Możliwe, że to właśnie ten moment zadecydował o tym, że Ashbery został poetą, a nie malarzem, jak pierwotnie planował. W 1949 r. ukończył literaturę angielską na Harvardzie. Jego pierwsze tomy znacząco różniły się od siebie. Wydany w 1953 r. "Turandot and Other Poems" („Turandot i inne wiersze”) został wydrukowany w zaledwie 300 kopiach. Rozpoznawalność przyniosła mu dopiero kolejna książka - "Some Trees" („Niektóre drzewa”). Wydany w 1956 r. tomik był stosunkowo konwencjonalnym zbiorem wierszy wybranych przez W.H. Audena, ważnego poetę brytyjskiego. "Some Trees" (wydrukowane w 800 egzemplarzach) zdobyło nagrodę Yale Younger Poets Prize. Kolejny zbiór, "The Tennis Court Oath" („Przysięga kortu tenisowego"), był zwrotem w zupełnie inną stronę - zamieszczone w nim wiersze były tak abstrakcyjne, że niektórzy krytycy twierdzili, że po prostu brakuje w nich sensu. Najważniejszą publikacją Ashberego był opublikowany w 1975 r. tomik "Self-Portrait in a Convex Mirror" („Autoportret w wypukłym lustrze"). Tytułowy wiersz jest analizą włoskiego obrazu z XVI w., która przechodzi w rozmyślania o życiu. Za ten zbiór Ashbery dostał trzy najważniejsze nagrody literatury amerykańskiej. Od momentu jego opublikowania zajął stałe miejsce w panteonie amerykańskich poetów. Ashbery był również wykładowcą akademickim, m.in. na Harvardzie. W 2011 r. zdobył honorową National Book Award za całokształt twórczości. Stwierdził wtedy, że jest całkiem zadowolony ze swojego statusu w świecie poetów.